Ở một thị trấn nhỏ ven biển ở Miyazaki, Suzume mơ thấy mẹ cô đưa cho cô một chiếc ghế gãy trong một thế giới kỳ ảo. Một buổi sáng, cô gặp một chàng trai trẻ đang tìm kiếm những nơi đã bị bỏ hoang. Cô nói với anh về một khu nghỉ dưỡng suối nước nóng (onsen) cũ. Nghĩ rằng mình đã gặp anh ấy trước đây, cô cũng đến đó. Tuy nhiên, thay vào đó, cô tìm thấy một cánh cửa. Sau khi mở cửa, cô tìm thấy thế giới giống với trong giấc mơ của mình, nhưng lại không thể bước vào đó. Khi thử lại, cô vấp phải một viên đá (keystone). Nhặt nó lên, nó biến thành một con mèo con và bỏ chạy. Trong sự bối rối và sợ hãi, cô bỏ chạy và quay lại trường.

Khi đang ăn trưa, Suzume nhìn thấy khói bốc lên từ khu nghỉ dưỡng trước khi một trận động đất nhỏ xảy ra. Cô chạy ra rồi nhìn lại, cột khói bây giờ đã là một cột màu đỏ kéo dài lên trời. Lo lắng, cô chạy đến khu nghỉ dưỡng thì thấy khói bốc ra từ cửa và chàng trai trẻ cô thấy trước đó đang cố gắng đóng cánh cửa lại. Thấy anh bất lực, Suzume chạy đến giúp anh, rồi khói rơi xuống gây ra một trận động đất lớn. Anh vẫn cố gắng đóng cửa lại, nhưng bất chấp sự phản đối của anh ấy, Suzume vẫn giúp anh đóng cửa. Sau đó, sau khi nghe những cuộc trò chuyện từ thuở hoàng kim của khu nghỉ dưỡng, họ cuối cùng đã đóng được cửa và chàng trai đó khóa cửa bằng chiếc chìa khóa trên cổ. Sau đó, cái cột màu đỏ biến mất và trời mưa trong một thời gian ngắn. Suzume đưa người chàng trai về nhà, và anh ta tự giới thiệu mình là Sōta Munakata. Anh ta nói với Suzume rằng anh ta phải tìm và khóa cửa ở những nơi bỏ hoang để ngăn "sâu" từ thế giới ma thuật gây ra động đất. Sau đó, một con mèo xuất hiện và biến Sōta thành chiếc ghế trẻ em mà anh đang ngồi. Quá tức giận, "chiếc ghế" đuổi theo con mèo, theo sau là Suzume. Cô đuổi theo họ đến một chiếc phà hướng đến Ehime, nhưng hắn trốn thoát lên một chiếc thuyền khác, khiến họ mắc kẹt. Đêm đó, Tamaki, dì của Suzume, yêu cầu cô ấy quay lại, nhưng cô lại cúp máy. Sau đó, Sōta nói với cô rằng con mèo đã từng là một viên đá, và những con sâu đã được giải phóng ngay cả khi nó được loại bỏ.

Họ đi đến Ehime. Sử dụng manh mối từ những người dân địa phương đã chụp ảnh và đặt tên cho con mèo là "Daijin", họ lần theo con mèo. Suzume hỏi một cô gái, Chika, nếu cô ấy nhìn thấy Daijin, nhưng một trận động đất cắt ngang họ. Nhìn thấy một con sâu đang nổi lên, Suzume bỏ chạy, và Chika mời cô ấy đi nhờ trên chiếc xe tay ga của mình. Họ tìm thấy một ngôi trường bỏ hoang, và Suzume chạy vào. Sōta không tự đóng được cửa và chìa khóa của anh bị thổi bay. Suzume sau đó nhặt nó lên. Cần sự giúp đỡ của cô, Sōta bảo Suzume hãy tưởng tượng về thời hoàng kim của ngôi trường, rồi họ đã khóa cánh cửa thành công, xua đuổi con sâu. Sáng hôm sau, sau khi ở lại nhà trọ của gia đình Chika và trở thành bạn với cô, họ chia tay nhau.

Trong một cơn bão khi đang đi đến dịa điểm tiếp theo, Suzume và Sōta trú tại một trạm xe buýt. Rồi một người phụ nữ tên Rumi dừng lại và cho họ đi nhờ. Trong khi đang dừng chân, Rumi chỉ ra công viên giải trí bỏ hoang gần thị trấn. Suzume tình nguyện trông cặp song sinh của cô ấy khi Rumi phải đi làm, Sōta cũng giúp cô. Khi cặp song sinh chìm vào giấc ngủ, Suzume lại giúp Rumi tại quán bar của cô ấy, lúc đó cô ấy để ý thấy Daijin. Trong khi cô và Sōta đuổi theo hắn, một con sâu mới xuất hiện, Sōta đành chia ra để đuổi theo con mèo. Suzume tìm thấy cánh cửa gắn với buồng của đu quay, nhưng Sōta vô tình kích hoạt nó, và Suzume bước vào sau khi nhìn thấy thế giới trong mơ. Trong khi đó, Sōta yêu cầu Daijin biến trở lại thành viên đá, nhưng hắn từ chối, muốn "chơi" Suzume. Suzume, sau khi được Sōta giúp đỡ, sau đó khóa cửa lại. Trên buồng, Suzume kể cho Sōta nghe về thế giới giấc mơ và mẹ của cô. Khi họ ngủ, Sōta đang mất dần ý thức về bản thân trong hình dạng chiếc ghế của mình, khi ở Miyazaki, Tamaki quyết định tự mình đưa Suzume trở lại sau khi nhận được lời khuyên từ Minoru, đồng nghiệp của Tamaki.

Ngày hôm sau, Suzume và Sōta đến căn hộ của Sōta ở Tokyo. Ở đó, anh kể cho cô nghe câu chuyện thần thoại về Namazu và viên đá trung tâm nằm ở Tokyo, rằng nó đã mất tích, và nếu con sâu của Tokyo xuất hiện, Nhật Bản sẽ bị hủy diệt. Gia đình anh đảm bảo rằng tất cả các cánh cửa vẫn được khóa, và anh đã vác gánh nặng đó từ người ông đang nằm viện của mình. Tuy nhiên, họ không biết cánh cửa của Tokyo ở đâu. Sau đó, bạn của Sōta, Tomoyo Serizawa, sau khi gõ cửa, nói với Suzume để cho Sōta biết rằng anh muốn nói chuyện với anh ấy, nhưng Suzume nhìn thấy một con sâu gần đó. Cô chạy ra ngoài, và Sōta đuổi theo Daijin sau khi gặp lại hắn, nhưng Daijin nói rằng Sōta phải trở thành viên đá mới để ngăn chặn con sâu. Sau khi tìm thấy con sâu, Sōta cảm ơn Suzume và trèo lên nó. Suzume đi theo anh ta, và họ đã lên đến đỉnh của con sâu. Ở trên đó, Sōta biến thành viên đá trong tay Suzume, và Suzume cầu xin anh quay lại khi con sâu bắt đầu rơi xuống. Vì trận động đất sẽ giết chết nhiều người, Suzume đã rơi nước mắt đặt viên đá xuống. Suzume sau đó tỉnh dậy trong một hang động, nơi cô tìm thấy cánh cửa của Tokyo. Trong giấc mơ, cô nhìn thấy viên đá Sōta và cố gắng cứu anh ta, nhưng bất thành. Bất chấp lời cầu xin của Suzume, Daijin nói rằng không thể cứu được Sōta. Không nản lòng, Suzume đành nhờ ông nội đang nằm viện của Sōta, Hitsujirō, giúp đỡ, nhưng ông ấy cũng nói như vậy. Tức giận, Suzume nói rằng cô ấy sẽ bước vào thế giới giấc mơ và cứu anh ta. Nhận ra rằng cô đã từng ở đó trước đây, Hitsujirō nói rằng để vào được, cô phải tìm thấy cánh cửa đầu tiên mà cô đã bước vào.

Suzume bắt đầu hành trình trở về quê hương của cô ở Tōhoku, nơi đã bị phá hủy trong trận sóng thần Tōhoku năm 2011. Serizawa nói với cô rằng cô có thể sử dụng chiếc xe của anh ấy để tìm Sōta, nhưng Tamaki xuất hiện và yêu cầu Suzume về nhà với cô ấy. Khi cô từ chối, Tamaki quyết định tham gia cùng cô, nhưng Suzume không nói lý do rời đi của cô. Daijin cũng âm thầm đồng hành cùng cả ba. Khi xe của Serizawa bị hỏng, họ tấp vào một trạm dừng nghỉ. Tamaki gợi ý đi xe buýt đến Tokyo mà cô biết được từ Minoru, nhưng Suzume từ chối, giận dữ nói rằng Tamaki không phải mẹ cô. Quẫn trí, Tamaki nói với Suzume rằng cô hối hận vì đã nuôi nấng cô ấy. Sau khi Daijin rít lên, Suzume nhận ra rằng Tamaki đang bị chiếm hữu bởi con mèo đen Sadaijin. Tamaki, lúc này rất hối hận, chạy về điểm dừng chân. Sáng hôm sau, họ tiếp tục lái xe, nhưng Serizawa đã gặp tai nạn sau khi nghe lũ mèo nói chuyện. Suzume sau đó chạy về phía trước và Tamaki đuổi kịp trên một chiếc xe đạp cũ. Cô ngồi sau Tamaki và nói cho cô ấy biết bản chất của lũ mèo. Rất vui vì cháu gái đã tin tưởng mình, hai người đã hòa giải. Khi họ đến nơi, cô tìm thấy trong một trang trong cuốn nhật ký cũ của mình về cánh cửa trong một viên nang thời gian (time capsule). Ở ngưỡng cửa, Suzume bước vào thành công sau khi nói với Tamaki rằng cô ấy sẽ cứu người mình yêu.

Thế giới tràn ngập những con sâu. Sōta, trong trạng thái bế tắc, hồi tưởng về Suzume. Tuy nhiên, khi nghe thấy giọng nói của cô, anh đưa tay ra và cô kéo anh lại. Không còn là viên đá nữa, anh ta trở lại nguyên hình của mình. Tuy nhiên, kết quả là Daijin trở lại thành viên đá. Để ngăn chặn những con sâu, Sōta cầu nguyện và mang quá khứ về quê hương của Suzume trở lại. Sadaijin sau cũng hóa đá. Với hai viên đá trong tay, Suzume và Sōta phong ấn những con sâu và mang lại hòa bình cho thế giới mộng tưởng. Sau đó, Sōta để ý đến một đứa trẻ, Suzume từ 12 năm trước, và Suzume nhớ lại lần đầu tiên cô bước vào giấc mơ. Cầm lấy chiếc ghế, cô chạy đến chỗ cô bé, người đã nhầm lẫn cô với mẹ cô ấy. Suzume nói với cô ấy rằng cô không phải mẹ của cô ấy, khiến cả hai Suzume đều suy sụp. Cô nhường ghế cho Suzume trẻ và nói với cô ấy về tương lai của mình. Suzume trẻ hỏi cô ấy là ai, và cô trả lời, "Suzume của ngày mai". Suzume trẻ rời khỏi thế giới giấc mơ, theo sau là Suzume và cả Sōta. Sōta trở lại Tokyo, và Suzume trở lại Kyushu cùng Tamaki, trên đường đi thăm những người bạn mới của cô ấy. Sau đó, Suzume đang trên đường đến trường thì lại thấy Sōta đang đi trên con đường mà họ gặp nhau lần đầu.